helmholtzeyeinstituteРоссийский офтальмологический журналRussian Ophthalmological Journal2072-00762587-5760Real time Publishers10.21516/2072-0076-2017-10-3-29-41helmholtzeyeinstitute-106Research ArticleКЛИНИЧЕСКИЕ ИССЛЕДОВАНИЯCLINICAL STUDIESМикроциркуляторные и функциональные изменения в сетчатке и каналах зрительной системы при рассеянном склерозеMicrocirculatory and functional changes in the retina and visual channels in multiple sclerosisЛантухЕ. П.LantukhE. P.noemail@neicon.ruЗуеваМ. В.ZuevaM. V.noemail@neicon.ruЦапенкоИ. В.TsapenkoI. V.noemail@neicon.ruЗайцеваО. В.ZaitsevaO. V.noemail@neicon.ruЗахароваМ. Н.ZakharovaM. N.noemail@neicon.ruМаглакелидзеН. М.MaglakelidzeN. M.noemail@neicon.ruСиманивТ. О.SimanivT. O.noemail@neicon.ruФГБУ «Московский НИИ глазных болезней им. Гельмгольца» Минздрава РоссииРоссияMoscow Helmholtz Research Institute of Eye DiseasesRussian FederationФГБУН «Научный центр неврологии», МоскваРоссияResearch Center of the NeurologyRussian Federation2017031020181032941Copyright © Лантух Е.П., Зуева М.В., Цапенко И.В., Зайцева О.В., Захарова М.Н., Маглакелидзе Н.М., Симанив Т.О., 20182018Лантух Е.П., Зуева М.В., Цапенко И.В., Зайцева О.В., Захарова М.Н., Маглакелидзе Н.М., Симанив Т.О.Lantukh E.P., Zueva M.V., Tsapenko I.V., Zaitseva O.V., Zakharova M.N., Maglakelidze N.M., Simaniv T.O.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://roj.igb.ru/jour/article/view/106

Цель: сопоставить тонкие изменения морфологии и микроциркуляции сетчатки и ДЗН и функциональной активности каналов зрительной системы у пациентов с рассеянным склерозом (РС) и оптическим невритом (ОН) в анамнезе. Материалы и методы: Обследовано 19 больных РС ремитирующего течения (длительность около 4х лет) с давностью ОН около 6 мес. Выполнены стандартные неврологические и офтальмологические обследования, оптическая когерентная томография (ОКТ) с протоколом ангио-ОКТ (RTVue XR 100 Avanti). Регистрировали паттерн ЭРГ (ПЭРГ) и зрительные вызванные потенциалы (ЗВП) на реверсирующие черно-белые, яркостные (черно-желтые) и хроматические (красно-зеленые и сине-желтые) паттерны (RETIport/scan, Roland Consult, Германия). Результаты: На уровне поверхностного капиллярного сплетения в парафовеальной зоне снижена плотность и площадь сосудов, существенно снижен индекс кровотока (82,6% от контроля). Не обнаружено достоверных изменений кровотока в перипапиллярной зоне. Статистически значимо укорочена латентность компонента Р50 в ПЭРГ ответах на все стимулы. Латентность N95 удлинена в среднем на 10% от значений в группе контроля. Амплитуда пика N95 ПЭРГ умеренно снижена. Удлинение времени кульминации пика Р100 ПЗВП в ответах на яркостные и хроматические стимулы статистически значимо в ответах на сине-желтые паттерны с размерами 16° и 0,3°. Уменьшение толщины комплекса ганглиозных клеток (КГК) высоко коррелирует со снижением микроциркуляции в поверхностном капиллярном сплетении. Заключение: Документированы ранние изменения ретинальной функции у больных РС небольшой длительности с ОН в анамнезе с почти равным вовлечением в патологический процесс ганглиозных клеток и путей парво-, магно- и кониоцеллюлярной систем. Впервые установлены прямые корреляции между показателями микроциркуляции и морфометрии внутренней сетчатки. Показана клиническая значимость одновременного выявления у больных РС задержки латентности пика Р100 ПЗВП и снижения толщины КГК и слоя нервных волокон сетчатки. Для цитирования: Лантух Е.П., Зуева М.В., Цапенко И.В. и др. Микроциркуляторные и функциональные изменения в сетчатке и каналах зрительной системы при рассеянном склерозе. Российский офтальмологический журнал. 2017; 10 (3): 29-41. doi: 10.21516/2072-0076-2017-10-3-29-41.

Purpose: to compare subtle changes in retinal and optic disk morphology and microcirculation and the functional activity of visual channels in patients with multiple sclerosis (MS) and optical neuritis (ON) in the medical history. Material and methods: 19 patients with remitting MS (duration of about four years) and ON developed about six months ago were tested by standard neurologic and ophthalmologic techniques, optical coherent tomography (OCT) with the angio OCT (RTVue XR 100 Avanti) protocol. The pattern ERG (PERG), as well as visual evoked potentials (VEP), on the reversing black/ white, pure luminance (black/yellow) and chromatic (red/green and blue/yellow) chess stimuli were recorded (RETI-port/ scan, Roland Consult, Germany). Results: At the level of superficial capillary plexus, the density and the area of vessels were reduced in the parafoveal zone, and the blood flow index dropped significantly (to 82.6% against the control). No statistically significant changes of blood flow were found in the peripapillary zone. The peak latency of P50 in the PERG responses to all stimuli showed a statistically significant reduction. The peak latency of N95 was delayed by an average of 10 % as compared to the controls. The amplitude of PERG N95 was moderately reduced for stimuli of all sizes. The elongation of the culmination time for the peak P100 was shown to be significant only in the VEP responses to blue/yellow patterns with angular sizes of 16° and 0.3°. A decrease in the thickness of the ganglion cells (GCC) complex correlated highly with reduced microcirculation in the superficial capillary plexus. Conclusion: Early changes of the retinal function were documented in patients with recent MS and ON history with almost equal involvement of the retinal ganglion cells of the parvo-, mango- and koniocellular systems into the pathological process. For the first time, we established direct correlation between the parameters of microcirculation and morphometry of the inner retina. Clinical significance of the simultaneous detection in MS patients of the delay of P100 latency in the VEP and reduction of the thickness of the SCC and the retinal nerve fiber layer was shown. For citations: Lantukh E.P., Zueva M.V., Tsapenko I.V., et al. Microcirculatory and functional changes in the retina and visual channels in multiple sclerosis. Russian ophthalmological journal. 2017; 10 (3): 29-41. doi: 10.21516/2072-0076-2017-10-3-29-41 (in Russian).

рассеянный склерозоптический невритпаттерн-ЭРГзрительные вызванные корковые потенциалыоптическая когерентная томографияангио-ОКТмикроциркуляцияmultiple sclerosisoptical neuritispatternERGvisual evoked cortical potentialsoptical coherent tomographyangio-OСTmicrocirculationReferencesBjartmar C., Kinkel R.P., Kidd G., Rudick R.A., Trapp B.D. Axonal loss in normal-appearing white matter in a patient with acute MS. Neurology. 2001;57(7):1248-52. doi: 10.1167/iovs.09-3467.Bjartmar C., Kinkel R.P., Kidd G., Rudick R.A., Trapp B.D. Axonal loss in normal-appearing white matter in a patient with acute MS. Neurology. 2001;57(7):1248-52. doi: 10.1167/iovs.09-3467.Гусев Е.И., Завалишин И. А., Бойко А.Н., Миклош М. Рассеяный склероз и другие демиелинизирующие заболевания. 2004; 540с.Гусев Е.И., Завалишин И. А., Бойко А.Н., Миклош М. Рассеяный склероз и другие демиелинизирующие заболевания. 2004; 540с.Melcon M.O., Correale J., Melcon C.M. Is it time for a new global classification of multiple sclerosis? J Neurol Sci. 2014 Sep 15;344(1-2):171-81. doi: 10.1016/j.jns.2014.06.051.Melcon M.O., Correale J., Melcon C.M. Is it time for a new global classification of multiple sclerosis? J Neurol Sci. 2014 Sep 15;344(1-2):171-81. doi: 10.1016/j.jns.2014.06.051.Hely M.А., Mcmanis P.G., Doran T.J., Walsh J.C., Mcleod J.G. Acute optic neuritis: a prospective study of risk factors for multiple sclerosis. Journal of Neurology, Neurosurgery, and Psychiatry. 1986; 49: 1125-1130.Hely M.А., Mcmanis P.G., Doran T.J., Walsh J.C., Mcleod J.G. Acute optic neuritis: a prospective study of risk factors for multiple sclerosis. Journal of Neurology, Neurosurgery, and Psychiatry. 1986; 49: 1125-1130.Нероев В.В., Елисеева Е.К., Зуева М.В., Лысенко В.С., Захарова М.Н., Цапенко И.В., Семенова Н.А, Симанив Т.О. Демиелинизирующий оптический неврит: корреляция данных оптической когерентной томографии и мультифокальной электроретинографии. Анналы клинической и экспериментальной неврологии. 2014; 8(2): 22-26.Нероев В.В., Елисеева Е.К., Зуева М.В., Лысенко В.С., Захарова М.Н., Цапенко И.В., Семенова Н.А, Симанив Т.О. Демиелинизирующий оптический неврит: корреляция данных оптической когерентной томографии и мультифокальной электроретинографии. Анналы клинической и экспериментальной неврологии. 2014; 8(2): 22-26.Акопян В.С., Бойко А.Н., Давыдовская М.В., Семенова Н.С., Филоненко И.В., Фомин А.В., Цысарь М.А. Нейроархитектоника сетчатки при рассеянном склерозе: диагностические возможности оптической когерентной томографии (предварительные результаты). Офтальмология. 2011; 8(1):32-36.Акопян В.С., Бойко А.Н., Давыдовская М.В., Семенова Н.С., Филоненко И.В., Фомин А.В., Цысарь М.А. Нейроархитектоника сетчатки при рассеянном склерозе: диагностические возможности оптической когерентной томографии (предварительные результаты). Офтальмология. 2011; 8(1):32-36.Нероев В.В., Зуева М.В., Лысенко В.С., Елисеева Е.К., Захарова М.Н. Оптический неврит / Аутоиммунные заболевания в неврологии. Клиническое руководство, Москва 2014, Т.1 С. 66-102.Нероев В.В., Зуева М.В., Лысенко В.С., Елисеева Е.К., Захарова М.Н. Оптический неврит / Аутоиммунные заболевания в неврологии. Клиническое руководство, Москва 2014, Т.1 С. 66-102.Нероев В.В., Зуева М.В., Цапенко И.В., Брылев Л.В., Захарова М.Н., Лысенко В.С., Зайцева О.В., Лин Е.Д., Амплеева М.А., Елисеева Е.К., Гринченко М.И., Завалишин И.А., Резвых С.В. Нейродегенеративные изменения в сетчатке у больных ремитирующим рассеянным склерозом и ретробульбарным невритом: морфофункциональные параллели. Российский Офтальмологический Журнал. 2012;5(4):63-68.Нероев В.В., Зуева М.В., Цапенко И.В., Брылев Л.В., Захарова М.Н., Лысенко В.С., Зайцева О.В., Лин Е.Д., Амплеева М.А., Елисеева Е.К., Гринченко М.И., Завалишин И.А., Резвых С.В. Нейродегенеративные изменения в сетчатке у больных ремитирующим рассеянным склерозом и ретробульбарным невритом: морфофункциональные параллели. Российский Офтальмологический Журнал. 2012;5(4):63-68.Bennett J.L., de Seze J., Lana-Peixoto M. et al. Neuromyelitis optica and multiple sclerosis: Seeing differences through optical coherence tomography. Mult. Scler. 2015; 21(6):678-688. DOI: 10.1177/1352458514567216Bennett J.L., de Seze J., Lana-Peixoto M. et al. Neuromyelitis optica and multiple sclerosis: Seeing differences through optical coherence tomography. Mult. Scler. 2015; 21(6):678-688. DOI: 10.1177/1352458514567216Gelfand J.M., Cree B.A., Nolan R., Arnow S., Green A.J. Microcystic inner nuclear layer abnormalities and neuromyelitis optica. JAMA Neurol. 2013;70:629-633. doi: 10.1001/jamaneurol.2013.1832.Gelfand J.M., Cree B.A., Nolan R., Arnow S., Green A.J. Microcystic inner nuclear layer abnormalities and neuromyelitis optica. JAMA Neurol. 2013;70:629-633. doi: 10.1001/jamaneurol.2013.1832.Ratchford J.N., Saidha S., Elias S. et al. Active MS is associated with accelerated retinal ganglion cell/inner plexiform layer thinning. Neurology. 2013; 80(1): 47-54. doi: 10.1212/WNL.0b013e31827b1a1cRatchford J.N., Saidha S., Elias S. et al. Active MS is associated with accelerated retinal ganglion cell/inner plexiform layer thinning. Neurology. 2013; 80(1): 47-54. doi: 10.1212/WNL.0b013e31827b1a1cSaidha S., Sotirchos E.S., Ibrahim M.A. et al. Microcystic macular oedema, thickness of the inner nuclear layer of the retina, and disease characteristics in multiple sclerosis: a retrospective study. Lancet Neurol 2012;11:963-972. doi: 10.1177/1352458511418630.Saidha S., Sotirchos E.S., Ibrahim M.A. et al. Microcystic macular oedema, thickness of the inner nuclear layer of the retina, and disease characteristics in multiple sclerosis: a retrospective study. Lancet Neurol 2012;11:963-972. doi: 10.1177/1352458511418630.Saidha S., Syc S.B., Durbin M.K. et al. Visual dysfunction in multiple sclerosis correlates better with optical coherence tomography derived estimates of macular ganglion cell layer thickness than peripapillary retinal nerve fiber layer thickness. Mult. Scler. 2011;17(12):1449-1463. doi: 10.1177/1352458511418630Saidha S., Syc S.B., Durbin M.K. et al. Visual dysfunction in multiple sclerosis correlates better with optical coherence tomography derived estimates of macular ganglion cell layer thickness than peripapillary retinal nerve fiber layer thickness. Mult. Scler. 2011;17(12):1449-1463. doi: 10.1177/1352458511418630Elliot M.F., Fujimoto J.G., Frohman T.C., Calabresi P.A., Cutter G., Balcer L. J Optical coherence tomography: a window into the mechanisms of multiple sclerosis. Nat. Clin. Pract. Neurol. 2008;4(12): 664-675. doi: 10.1038/ncpneuro0950Elliot M.F., Fujimoto J.G., Frohman T.C., Calabresi P.A., Cutter G., Balcer L. J Optical coherence tomography: a window into the mechanisms of multiple sclerosis. Nat. Clin. Pract. Neurol. 2008;4(12): 664-675. doi: 10.1038/ncpneuro0950Гусев Е.И., Завалишин И.А., Бойко А.Н. Рассеянный склероз. Клиническое руководство. Москва: Реал Тайм, 2011.Гусев Е.И., Завалишин И.А., Бойко А.Н. Рассеянный склероз. Клиническое руководство. Москва: Реал Тайм, 2011.Gills J.P. Electroretinographic abnormalities and advanced multiple sclerosis. Invest Ophthalmol Vis Sci. 1966; 5 (6): 555-559.Gills J.P. Electroretinographic abnormalities and advanced multiple sclerosis. Invest Ophthalmol Vis Sci. 1966; 5 (6): 555-559.Pierelli F., Pozzessere G., Stefano E., Martelli M., Rizzo P.A., Morocutti C. Pattern visual evoked potentials and flash electroretinogram in clinically definite multiple sclerosis. Eur Neurol. 1985; 24(5): 324-329.Pierelli F., Pozzessere G., Stefano E., Martelli M., Rizzo P.A., Morocutti C. Pattern visual evoked potentials and flash electroretinogram in clinically definite multiple sclerosis. Eur Neurol. 1985; 24(5): 324-329.Coupland S.G., Kirkham T.H. Flash electroretinogram abnormalities in patients with clinically definite multiple sclerosis. Can J Neurol Sci. 1982; 9(3):325-330.Coupland S.G., Kirkham T.H. Flash electroretinogram abnormalities in patients with clinically definite multiple sclerosis. Can J Neurol Sci. 1982; 9(3):325-330.Gundogan F.C., Demirkaya S., Sobaci G. Is optical coherence tomography really a new biomarker candidate in multiple sclerosis? - A Structural and Functional Evaluation. Invest. Ophthalmol. Vis. Sci. 2007; 48:5773-5781. doi:10.1167/iovs.07-0834Gundogan F.C., Demirkaya S., Sobaci G. Is optical coherence tomography really a new biomarker candidate in multiple sclerosis? - A Structural and Functional Evaluation. Invest. Ophthalmol. Vis. Sci. 2007; 48:5773-5781. doi:10.1167/iovs.07-0834Saidha S., Ibrahim M.A., Eckstein C. et al. Primary retinal pathology in multiple sclerosis as detected by optical coherence tomography. Brain. 2011; 134 (2): 518-533. doi: 10.1093/brain/awq346Saidha S., Ibrahim M.A., Eckstein C. et al. Primary retinal pathology in multiple sclerosis as detected by optical coherence tomography. Brain. 2011; 134 (2): 518-533. doi: 10.1093/brain/awq346Xiaogang W., Yali J., Spain R. et al. Optical coherence tomography angiography of optic nerve head and parafovea in multiple sclerosis. Brit. J. Ophthalmol. 2014; 98: 1368-1373. doi:10.1136/bjophthalmol-2013-304547Xiaogang W., Yali J., Spain R. et al. Optical coherence tomography angiography of optic nerve head and parafovea in multiple sclerosis. Brit. J. Ophthalmol. 2014; 98: 1368-1373. doi:10.1136/bjophthalmol-2013-304547Porciatti V., Di Bartolo E., Nardi N., Fiorentini A. Responses to chromatic and luminance contrast in glaucoma: a psychophysical and electrophysiological study. Vision Res. 1997; 37(14): 1975-1987. doi.org/10.1016/S0042-6989(97)00018-7Porciatti V., Di Bartolo E., Nardi N., Fiorentini A. Responses to chromatic and luminance contrast in glaucoma: a psychophysical and electrophysiological study. Vision Res. 1997; 37(14): 1975-1987. doi.org/10.1016/S0042-6989(97)00018-7Seigo M.A., Sotirchos E.S., Newsome S. et al. In vivo assessment of retinal neuronal layers in multiple sclerosis with manual and automated optical coherence tomography segmentation techniques. Neurol 2012;259:2119-2130.Seigo M.A., Sotirchos E.S., Newsome S. et al. In vivo assessment of retinal neuronal layers in multiple sclerosis with manual and automated optical coherence tomography segmentation techniques. Neurol 2012;259:2119-2130.Pulicken M., Gordon-Lipkin E., Balcer.J., Frohman E., Cutter G., Calabresi P.A. Optical coherence tomography and disease subtype in multiple sclerosis. Neurology. 2007;69(22):2085-92. DOI: 10.1212/01.wnl.0000294876.49861.dcPulicken M., Gordon-Lipkin E., Balcer.J., Frohman E., Cutter G., Calabresi P.A. Optical coherence tomography and disease subtype in multiple sclerosis. Neurology. 2007;69(22):2085-92. DOI: 10.1212/01.wnl.0000294876.49861.dcFisher E., Chang A., Fox R.J. et al. Imaging correlates of axonal swelling in chronic multiple sclerosis brains. Ann Neurol. 2007;62(3):219-28. DOI: 10.1002/ana.21113Fisher E., Chang A., Fox R.J. et al. Imaging correlates of axonal swelling in chronic multiple sclerosis brains. Ann Neurol. 2007;62(3):219-28. DOI: 10.1002/ana.21113Henderson A.P., Trip S.A., Schlottmann P.G. et al. An investigation of the retinal nerve fibre layer in progressive multiple sclerosis using optical coherence tomography. Brain. 2008;131(1):277-87. DOI: 10.1093/brain/awm285Henderson A.P., Trip S.A., Schlottmann P.G. et al. An investigation of the retinal nerve fibre layer in progressive multiple sclerosis using optical coherence tomography. Brain. 2008;131(1):277-87. DOI: 10.1093/brain/awm285Toledo J., Sepulcre J., Salinas-Alaman A. et al. Retinal nerve fiber layer atrophy is associated with physical and cognitive disability in multiple sclerosis. Mult Scler. 2008;(7):906-12. doi: 10.1177/1352458508090221.Toledo J., Sepulcre J., Salinas-Alaman A. et al. Retinal nerve fiber layer atrophy is associated with physical and cognitive disability in multiple sclerosis. Mult Scler. 2008;(7):906-12. doi: 10.1177/1352458508090221.Gordon-Lipkin E., Chodkowski B., Reich D.S. et al. Retinal nerve fiber layer is associated with brain atrophy in multiple sclerosis. Neurology. 2007;69:1603-1609. DOI: 10.1212/01.wnl.0000295995.46586.aeGordon-Lipkin E., Chodkowski B., Reich D.S. et al. Retinal nerve fiber layer is associated with brain atrophy in multiple sclerosis. Neurology. 2007;69:1603-1609. DOI: 10.1212/01.wnl.0000295995.46586.aeBirch M.K., Barbosa S., Blumhardt L.D., O'Brien C., Harding S.P. Retinal venous sheathing and the blood-retinal barrier in multiple sclerosis. Arch Ophthalmol. 1996;114(1):34-9.Birch M.K., Barbosa S., Blumhardt L.D., O'Brien C., Harding S.P. Retinal venous sheathing and the blood-retinal barrier in multiple sclerosis. Arch Ophthalmol. 1996;114(1):34-9.Reis A., Mateus C., Macário M.C., de Abreu J.R., Castelo-Branco M. Independent patterns of damage to retinocortical pathways in multiple sclerosis without a previous episode of optic neuritis. J. Neurol. 2011; 258(9):1695-704. doi: 10.1007/s00415-011-6008-y.Reis A., Mateus C., Macário M.C., de Abreu J.R., Castelo-Branco M. Independent patterns of damage to retinocortical pathways in multiple sclerosis without a previous episode of optic neuritis. J. Neurol. 2011; 258(9):1695-704. doi: 10.1007/s00415-011-6008-y.Asselman P., Chadwick D.W., Marsden D.C. Visual evoked responses in the diagnosis and management of patients suspected of multiple sclerosis. Brain. 1975; 98(2):261-282. DOI: http://dx.doi.org/10.1093/brain/98.2.261Asselman P., Chadwick D.W., Marsden D.C. Visual evoked responses in the diagnosis and management of patients suspected of multiple sclerosis. Brain. 1975; 98(2):261-282. DOI: http://dx.doi.org/10.1093/brain/98.2.261Муравьева С.В., Дешкович А.А., Шелепин Ю.Е. Магно- и парвосистемы человека и избирательные нарушения их работы. Российский физиологический журнал им. И.М. Сеченова. 2008;94(6): 637-649.Муравьева С.В., Дешкович А.А., Шелепин Ю.Е. Магно- и парвосистемы человека и избирательные нарушения их работы. Российский физиологический журнал им. И.М. Сеченова. 2008;94(6): 637-649.Murav’eva S.V., Deshkovich A.A., Shelepin Y.E. The human magno and parvo systems and selective impairments of their functions. Neurosci. Behav. Physiol. 2009;39(6):535-543. doi: 10.1007/s11055-009-9161-3.Murav’eva S.V., Deshkovich A.A., Shelepin Y.E. The human magno and parvo systems and selective impairments of their functions. Neurosci. Behav. Physiol. 2009;39(6):535-543. doi: 10.1007/s11055-009-9161-3.Mullen K.T., Plant G.T. Colour and luminance vision in human optic neuritis. Brain. 1986;109:1-13. doi: 10.1167/iovs.09-3467.Mullen K.T., Plant G.T. Colour and luminance vision in human optic neuritis. Brain. 1986;109:1-13. doi: 10.1167/iovs.09-3467.Holder G.E. Multiple sclerosis / In: Heckenlively J.R., Arden G.B. (eds). Principles and Practice of Clinical Electrophysiology of Vision. Mosby Year Book: St Louis, MO, 1991, P. 797-805.Holder G.E. Multiple sclerosis / In: Heckenlively J.R., Arden G.B. (eds). Principles and Practice of Clinical Electrophysiology of Vision. Mosby Year Book: St Louis, MO, 1991, P. 797-805.Holder G.E. The incidence of abnormal pattern electroretinography in optic nerve demyelination. Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 1991; 78: 18-26.Holder G.E. The incidence of abnormal pattern electroretinography in optic nerve demyelination. Electroencephalogr. Clin. Neurophysiol. 1991; 78: 18-26.Porciatti V., Sartucci F. Retinal and cortical evoked responses to chromatic contrast stimuli. Specific losses in both eyes of patients with multiple sclerosis and unilateral optic neuritis. Brain. 1996;119 (3):723-740.Porciatti V., Sartucci F. Retinal and cortical evoked responses to chromatic contrast stimuli. Specific losses in both eyes of patients with multiple sclerosis and unilateral optic neuritis. Brain. 1996;119 (3):723-740.Falsini B., Porrello G., Porciatti V., Fadda A., Salgarello T., Piccardi M. The spatial tuning of steady state pattern electroretinogram in multiple sclerosis. Eur. J. Neurol. 1999; 6(2):151-162.Falsini B., Porrello G., Porciatti V., Fadda A., Salgarello T., Piccardi M. The spatial tuning of steady state pattern electroretinogram in multiple sclerosis. Eur. J. Neurol. 1999; 6(2):151-162.Sartucci F., Borghetti D., Bocci T. et al. Dysfunction of the magnocellular stream in Alzheimer's disease evaluated by pattern electroretinograms and visual evoked potentials. Brain Res. Bull. 2010;82(3-4):169-176. doi:10.1016/j.brainresbull.2010.04.001Sartucci F., Borghetti D., Bocci T. et al. Dysfunction of the magnocellular stream in Alzheimer's disease evaluated by pattern electroretinograms and visual evoked potentials. Brain Res. Bull. 2010;82(3-4):169-176. doi:10.1016/j.brainresbull.2010.04.001Bessler P., Klee S., Kellner U., Haueisen J. Silent substitution stimulation of S-cone pathway and Land M-cone pathway in glaucoma. Invest. Ophthalmol. Vis. Sci. 2010;(51):319-326. doi:10.1167/iovs.09-3467Bessler P., Klee S., Kellner U., Haueisen J. Silent substitution stimulation of S-cone pathway and Land M-cone pathway in glaucoma. Invest. Ophthalmol. Vis. Sci. 2010;(51):319-326. doi:10.1167/iovs.09-3467Silva M.F., Faria P., Regateiro F.S. et al. Independent patterns of damage within magno-, parvo- and koniocellular pathways in Parkinson's disease. Brain. 2005; 128: 2260-2271. DOI: http://dx.doi.org/10.1093/brain/awh581Silva M.F., Faria P., Regateiro F.S. et al. Independent patterns of damage within magno-, parvo- and koniocellular pathways in Parkinson's disease. Brain. 2005; 128: 2260-2271. DOI: http://dx.doi.org/10.1093/brain/awh581Sannita W.G., Carozzo S., Orsini P. et al. 'Gamma' band oscillatory response to chromatic stimuli in volunteers and patients with idiopathic Parkinson's disease. Vision Res. 2009;49(7):726-34. doi: 10.1016/j.visres.2009.01.018.Sannita W.G., Carozzo S., Orsini P. et al. 'Gamma' band oscillatory response to chromatic stimuli in volunteers and patients with idiopathic Parkinson's disease. Vision Res. 2009;49(7):726-34. doi: 10.1016/j.visres.2009.01.018.Sartucci F., Murri L., Orsini C., Porciatti V. Equiluminant red-green and blue-yellow VEPs in multiple sclerosis. J. Clin. Neurophysiol. 2001;18(6):583-591.Sartucci F., Murri L., Orsini C., Porciatti V. Equiluminant red-green and blue-yellow VEPs in multiple sclerosis. J. Clin. Neurophysiol. 2001;18(6):583-591.Sartucci F., Porciatti V. Visual-evoked potentials to onset of chromatic red-green and blue-yellow gratings in parkinson’s disease never treated with l-dopa. J. Clin. Neurophysiol. 2006; 2395: 431-435.doi: 10.1097/01.wnp.0000216127.53517.4dSartucci F., Porciatti V. Visual-evoked potentials to onset of chromatic red-green and blue-yellow gratings in parkinson’s disease never treated with l-dopa. J. Clin. Neurophysiol. 2006; 2395: 431-435.doi: 10.1097/01.wnp.0000216127.53517.4dBlanks J.C., Torigoe Y., Hinton D.R., Blanks R.H. Retinal pathology in Alzheimer’s disease. I. Ganglion cell loss in foveal/parafoveal retina. Neurobiol. Aging. 1996; 17:377-384.Blanks J.C., Torigoe Y., Hinton D.R., Blanks R.H. Retinal pathology in Alzheimer’s disease. I. Ganglion cell loss in foveal/parafoveal retina. Neurobiol. Aging. 1996; 17:377-384.Schechter I., Butler P.D., Zemon V.M. et al. Impairments in generation of early-stage transient visual evoked potentials to magno- and parvocellular selective stimuli in schizophrenia. Clin. Neurophysiol. 2005; 116: 2204-2215. doi: 10.1016/j.clinph.2005.06.013Schechter I., Butler P.D., Zemon V.M. et al. Impairments in generation of early-stage transient visual evoked potentials to magno- and parvocellular selective stimuli in schizophrenia. Clin. Neurophysiol. 2005; 116: 2204-2215. doi: 10.1016/j.clinph.2005.06.013Skottun B.C., Skoyles J.R. On Identifying Magnocellular and Parvocellular Responses on the Basis of Contrast-Response Functions. Schizophr. Bull. 2011; 37(1): 23-26. doi: 10.1093/schbul/sbq114Skottun B.C., Skoyles J.R. On Identifying Magnocellular and Parvocellular Responses on the Basis of Contrast-Response Functions. Schizophr. Bull. 2011; 37(1): 23-26. doi: 10.1093/schbul/sbq114Petzold A., de Boer J.F., Schippling S. et al. Optical coherence tomography in multiple sclerosis: A systematic review and meta-analysis. Lancet Neurol. 2010; 9: 921-932 doi: 10.1016/S1474-4422(10)70168-X.Petzold A., de Boer J.F., Schippling S. et al. Optical coherence tomography in multiple sclerosis: A systematic review and meta-analysis. Lancet Neurol. 2010; 9: 921-932 doi: 10.1016/S1474-4422(10)70168-X.Gundogan F.C., Tas A., Altun S., Oz O., Erdem U., Sobaci G. Color vision versus pattern visual evoked potentials in the assessment of subclinical optic pathway involvement in multiple sclerosis. Indian J Ophthalmol. 2013;61(3): 100-103. doi: 10.4103/0301-4738.99842Gundogan F.C., Tas A., Altun S., Oz O., Erdem U., Sobaci G. Color vision versus pattern visual evoked potentials in the assessment of subclinical optic pathway involvement in multiple sclerosis. Indian J Ophthalmol. 2013;61(3): 100-103. doi: 10.4103/0301-4738.99842Klistorner A., Arvind H., Garrick R., Graham S.L., Paine M., Yiannikas C. Interrelationship of optical coherence tomography and multifocal visual-evoked potentials after optic neuritis. Invest. Ophthalmol. Vis. Sci. 2010; 51: 2770-2777. DOI: 10.1167/iovs.09-4577Klistorner A., Arvind H., Garrick R., Graham S.L., Paine M., Yiannikas C. Interrelationship of optical coherence tomography and multifocal visual-evoked potentials after optic neuritis. Invest. Ophthalmol. Vis. Sci. 2010; 51: 2770-2777. DOI: 10.1167/iovs.09-4577Costello F., Coupland S., Hodge W. et al. Quantifying axonal loss after optic neuritis with optical coherence tomography. Ann. Neurol. 2006;59: 963-969. DOI: 10.1002/ana.20851Costello F., Coupland S., Hodge W. et al. Quantifying axonal loss after optic neuritis with optical coherence tomography. Ann. Neurol. 2006;59: 963-969. DOI: 10.1002/ana.20851Frohman E.M., Fujimoto J.G., Frohman T.C., Calabresi P.A., Cutter G., Balcer L.J. Optical coherence tomography: a window into the mechanisms of multiple sclerosis. Nat Clin Pract Neurol. 2008; 4(12):664-675. doi: 10.1038/ncpneuro0950.Frohman E.M., Fujimoto J.G., Frohman T.C., Calabresi P.A., Cutter G., Balcer L.J. Optical coherence tomography: a window into the mechanisms of multiple sclerosis. Nat Clin Pract Neurol. 2008; 4(12):664-675. doi: 10.1038/ncpneuro0950.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.