References

helmholtzeyeinstitute

Российский офтальмологический журнал

Russian Ophthalmological Journal

2072-00762587-5760

Real time Publishers

10.21516/2072-0076-2023-16-3-152-158

helmholtzeyeinstitute-1314

Research Article

ОБЗОРЫ ЛИТЕРАТУРЫ

REVIEWS

Современные методы качественной и количественной оценки микроциркуляции глаза

State-of-the-art methods of qualitative and quantitative assessment of eye microcirculation

https://orcid.org/0000-0002-9185-6407

Киселева

Т. Н.

Kiseleva

T. N.

Татьяна Николаевна Киселева - д-р мед. наук, профессор, начальник отдела ультразвуковой диагностики

ул. Садовая-Черногрязская, д. 14/19, Москва, 105062

Tatiana N. Kiseleva - Dr. of Med. Sci., professor, head of ultrasound diagnostic department

14/19, Sadovaya-Chernogryazskaya St., Moscow, 105062

tkiseleva05@gmail.com

https://orcid.org/0000-0001-6922-0464

Петров

С. Ю.

Petrov

S. Yu.

Сергей Юрьевич Петров - д-р мед. наук, начальник отдела глаукомы

ул. Садовая-Черногрязская, д. 14/19, Москва, 105062

Sergey Yu. Petrov - Dr. of Med. Sci., head, department of glaucoma

4/19, Sadovaya-Chernogryazskaya St., Moscow, 105062

https://orcid.org/0000-0003-1121-4314

Охоцимская

Т. Д.

Okhotsimskaya

T. D.

Татьяна Дмитриевна Охоцимская - канд. мед. наук, врач-офтальмолог отдела патологии сетчатки и зрительного нерва

ул. Садовая-Черногрязская, д. 14/19, Москва, 105062

Tatiana D. Okhotsimskaya - Cand. of Med. Sci., ophthalmologist, department or retina and optic nerve pathology

14/19, Sadovaya-Chernogryazskaya St., Moscow, 105062

https://orcid.org/0000-0002-8090-6034

Маркелова

О. И.

Markelova

O. I.

Оксана Игоревна Маркелова - аспирант отдела глаукомы

ул. Садовая-Черногрязская, д. 14/19, Москва, 105062

Oksana I. Markelova - post-graduate studentб department of glaucoma

14/19, Sadovaya-Chernogryazskaya St., Moscow, 105062

ФГБУ «НМИЦ глазных болезней им. Гельмгольца» Минздрава РоссииРоссияHelmholtz National Medical Research Center of Eye DiseasesRussian Federation

2023

12102023

163152158

2023

Киселева Т.Н., Петров С.Ю., Охоцимская Т.Д., Маркелова О.И.

Kiseleva T.N., Petrov S.Y., Okhotsimskaya T.D., Markelova O.I.

Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.

This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.

https://roj.igb.ru/jour/article/view/1314

Нарушение кровообращения в сосудах глаза играет важную роль в развитии офтальмопатологии, в том числе таких социально-значимых заболеваний как глаукома, возрастная макулярная дегенерация, диабетическая ретинопатия, окклюзия ретинальных сосудов. Особенности гемодинамики глаза являются важным диагностическим критерием не только глазных, но и системных заболеваний. Комплексная оценка кровотока в различных структурах глазного яблока дает возможность получить дополнительные сведения о патогенезе заболеваний и сформулировать новые подходы к мониторингу, контролю эффективности лечения и прогнозу сосудистой патологии. Благодаря совершенствованию технологий, на сегодняшний день существует ряд инвазивных и неинвазивных методов исследования гемоперфузии глаза, в том числе технологии оценки ретробульбарного кровотока и интраокулярной гемоциркуляции. В обзоре рассматриваются такие современные методы, как флюоресцентная ангиография, ультразвуковое исследование с оценкой кровотока в режимах цветового допплеровского картирования и допплерографии, оптическая когерентная томография в режиме ангиографии и лазерная спекл-флоуграфия, описана их роль в диагностике сосудистой патологии, а также преимущества и недостатки при использовании в офтальмологической практике.

Circulatory disorders in eye vessels play an important role in the development of ophthalmic pathologies, in particular socially significant diseases such as glaucoma, age-related macular degeneration, diabetic retinopathy, and retinal vascular occlusion. Eye hemodynamics features are an important diagnostic criterion for both ocular and systemic diseases. A comprehensive assessment of blood flow in various structures of the eyeball offers additional information on the pathogenesis of the diseases and helps develop new approaches to monitoring the effectiveness of treatment and vascular pathology prognostication. Thanks to the improved technologies, we have today a variety of invasive and non-invasive techniques for examining ocular hemoperfusion, including those intended for retrobulbar blood flow and intraocular blood circulation evaluation. The review article is focused on the state-of-the-art techniques: fluorescein angiography, ultrasound examination involving blood flow assessment by colour Doppler mapping and Dopplerography, optical coherence tomography in the angiographic mode and laser speckle flowgraphy. The role of these techniques in the diagnosis of vascular pathology and their advantages and disadvantages when used in ophthalmological practice is considered.

глазной кровотокглаукомадиабетическая ретинопатиявозрастная макулярная дегенерацияокклюзии сосудов сетчаткифлюоресцентная ангиографияультразвуковое исследованиеоптическая когерентная томография — ангиографиялазерная спекл-флоуграфияультразвуковое исследование

ocular blood flowglaucomadiabetic retinopathyage-related macular degenerationretinal vascular occlusionoptical coherence tomographyangiographylaser speckle flowgraphyfluorescein angiographyDoppler ultrasound

References1

Maram J, Srinivas S, Sadda SR. Evaluating ocular blood flow. Indian J Ophthalmol. 2017; 65(5): 337-46. doi: 10.4103/ijo.IJO_330_17.

Witkowska KJ, Bata AM, Calzetti G, et al. Optic nerve head and retinal blood flow regulation during isometric exercise as assessed with laser speckle flowgraphy. PLoSOne 2017; 12(9): e0184772. doi: 10.1371/journal.pone.0184772.

Котляр К.Е., Дроздова Г.А., Шамшинова A.M. Гемодинамика глаза и современные методы ее исследования. Часть III. Неинвазивные методы исследования кровообращения глаза. Глаукома. 2007; 2: 64–71.

Kotliar K.E., Drozdova G.A., Shamshinova A.M. Ocular hemodynamics and contemporary methods of its assessment. Part III. Non-invasive methods of assessment of ocular blood flow. Glaucoma 2007; 2: 64–71. (in Russ.).

Нероев В.В. Киселева.Т.Н., Охоцимская Т.Д. и др. Влияние антиангиогенной терапии на глазной кровоток и микроциркуляцию при диабетическом макулярном отеке. Вестник офтальмологии. 2018; 134(4): 3-10.

Neroyev V.V., Kiseleva T.N., Okhotsimskaia T.D., et al. Effect of anti-angiogenic therapy on ocular blood flow and microcirculation in diabetic macular edema. Vestnik Oftal’mologii. 2018; 134(4): 3-10 (in Russ.).

Киселева Т.Н., Котелин В.И., Лосанова О.А. и др. Неинвазивные методы оценки гемодинамики переднего сегмента глаза: перспективы применения в клинической практике. Офтальмология. 2017; 14(4): 283-90.

Kiseleva T.N., Kotelin V.I., Losanova O.A., et al. Noninvasive methods assessment blood flow in anterior segment and clinical application perspective. Ophthalmology. 2017;14 (4): 283-90 (in Russ.).

Bawany MH, Ding L, Ramchandran RS, et al. Automated vessel density detection in fluorescein angiography images correlates with vision in proliferative diabetic retinopathy. PLoS One. 2020; 15 (9): e0238958. doi: 10.1371/journal.pone.0238958.

Cennamo G, Romano MR, Nicoletti G, et al. Optical coherence tomography angiography versus fluorescein angiography in the diagnosis of ischaemic diabetic maculopathy. Acta Ophthalmol. 2017; 95(1): e36-e42. doi: 10.1111/aos.13159.

Gualino V, Tadayoni R, Cohen SY, et al. Optical coherence tomography, fluorescein angiography, and diagnosis of choroidal neovascularization in age-related macular degeneration. Retina. 2019; 39 (9): 1664-71. doi: 10.1097/IAE.0000000000002220.

Inoue M, Jung JJ, Balaratnasingam C, et al. A comparison between optical coherence tomography angiography and fluorescein angiography for the imaging of type 1 neovascularization. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2016; 57(9): OCT314-23. doi: 10.1167/iovs.15-18900

Meira J, Marques ML, Falcao-Reis F, et al. Immediate reactions to fluorescein and indocyanine green in retinal angiography: review of literature and proposal for patient's evaluation. Clin Ophthalmol. 2020; 14: 171-8. doi: 10.2147/OPTH.S234858.

Shaikh NF, Vohra R, Balaji A, et al. Role of optical coherence tomography-angiography in diabetes mellitus: Utility in diabetic retinopathy and a comparison with fluorescein angiography in vision threatening diabetic retinopathy. Indian J Ophthalmol. 2021; 69(11): 3218-24. doi: 10.4103/ijo.IJO_1267_21.

Invernizzi A, Pellegrini M, Cornish E, et al. Imaging the choroid: from indocyanine green angiography to optical coherence tomography angiography. Asia Pac J Ophthalmol (Phila). 2020; 9 (4): 335-48. doi: 10.1097/APO.0000000000000307.

Tian M, Zeng G, Tappeiner C, et al. Comparison of indocyanine green angiography and swept-source wide-field optical coherence tomography angiography in posterior uveitis. Front Med (Lausanne). 2022; 9: 853315. doi: 10.3389/fmed.2022.853315.

Enders C, Baeuerle F, Lang GE, et al. Comparison between findings in optical coherence tomography angiography and in fluorescein angiography in patients with diabetic retinopathy. Ophthalmologica. 2020; 243(1): 21-6. doi: 10.1159/000499114.

Киселева Т.Н., Зайцев М.С., Рамазанова К.А., и др. Возможности цветового дуплексного сканирования в диагностике сосудистой патологии глаза. Российский офтальмологический журнал. 2018;11 (3): 84-94.

Kiseleva T.N., Zaitsev M.S., Ramazanova K.A., et al. Possibilities of color duplex imaging in the diagnosis of ocular vascular pathology. Russian Ophthalmological Journal. 2018; 11(3): 84-94. (in Russ.).

Divya K, Kanagaraju V, Devanand B, et al. Evaluation of retrobulbar circulation in type 2 diabetic patients using color Doppler imaging. Indian J Ophthalmol. 2020; 68(6): 1108-14. doi: 10.4103/ijo.IJO_1398_19.

Magureanu M, Stanila A, Bunescu LV, et al. Color Doppler imaging of the retrobulbar circulation in progressive glaucoma optic neuropathy. Rom J Ophthalmol. 2016; 60(4): 237-248.

Bittner M, Faes L, Boehni SC, et al. Colour Doppler analysis of ophthalmic vessels in the diagnosis of carotic artery and retinal vein occlusion, diabetic retinopathy and glaucoma: systematic review of test accuracy studies. BMC Ophthalmol. 2016; 16(1):214 doi:10.1186/s12886-016-0384-0

Madhpuriya G, Gokhale S, Agrawal A, et al. Evaluation of hemodynamic changes in retrobulbar blood vessels using color doppler imaging in diabetic patients. Life (Basel). 2022; 12(5): 629. doi: 10.3390/life12050629.

Grudzinska E, Modrzejewska M. Modern diagnostic techniques for the assessment of ocular blood flow in myopia: current state of knowledge. J Ophthalmol. 2018; 2018: 4694789. doi: 10.1155/2018/4694789.

Medical Ultrasound Safety. Second Edition. AIUM. 2009: 7–53. Available at: https://ru.scribd.com/doc/159672464/AIUM-Medical-Ultrasound-Safety

Castilla-Guerra L, Gómez Escobar A, Gómez Cerezo JF. Utility of Doppler ultrasound for the study of ocular vascular disease. Revista Clínica Española (English Edition). 2021; 221(7): 418-25. doi: 10.1016/j.rceng.2020.11.007.

Нероев В.В., Киселева Т.Н., ред. Ультразвуковые исследования в офтальмологии: Руководство для врачей. Москва: Икар; 2019.

Neroyev V.V., Kiseleva T.N., eds. Ultrasound investigations in ophthalmology: A guide for physicians. Moscow: Ikar; 2019. (In Russ.).

Киселева Т.Н., Кошевая О.П., Будзинская М.В. и др. Значение цветового допплеровского картирования в диагностике окклюзионных поражений вен сетчатки. Вестник офтальмологии. 2006; 5: 4–7.

Kiseleva T.N., Koshevaya O.P., Budzinskaya M.V., et al. The significance of color Doppler mapping in the diagnosis of occlusive lesions of retinal veins. Vestnik Oftal’mologii. 2006; 5: 4–7. (in Russ.).

Нероев В.В., Киселева Т.Н., Охоцимская Т.Д. и др. Влияние антиангиогенной терапии на глазной кровоток и микроциркуляцию при диабетическом макулярном отеке. Вестник офтальмологии. 2018 ;134(4): 3-10.

Neroyev V.V., Kiseleva T.N., Okhotsimskaia T.D., et al. Impact of antiangiogenic therapy on ocular blood flow and microcirculation in diabetic macular edema. Vestnik Oftal’mologii. 2018; 134(4): 3-10. (in Russ.).

Нероев В.В., Зайцева О.В., Киселева Т.Н. и др. Гемодинамика глаза у пациентов с осложненной формой пролиферативной диабетической ретинопатии. Точка зрения. Восток-Запад. 2016; 3: 96-9.

Neroev V.V., Zaitseva O.V., Kiseleva T.N., et al. Ocular blood flow in patients with complicated proliferative diabetic retinopathy. Point of view. East–West. 2016; 3: 96-9. (in Russ.).

Akhlaghi M, Zarei M, Ziaei M, et al. Sensitivity, specificity, and accuracy of color doppler ultrasonography for diagnosis of retinal detachment. J Ophthalmic Vis Res. 2020; 15(2): 166-71. doi: 10.18502/jovr.v15i2.6733.

Onishi AC, Fawzi AA. An overview of optical coherence tomography angiography and the posterior pole. Ther Adv Ophthalmol. 2019; 11: 2515841419840249. doi: 10.1177/2515841419840249.

Sampson DM, Dubis AM, Chen FK, et al. Towards standardizing retinal optical coherence tomography angiography: a review. Light Sci Appl. 2022; 11(1):63. doi: 10.1038/s41377-022-00740-9

Spaide RF, Fujimoto JG, Waheed NK, et al. Optical coherence tomography angiography. Prog Retin Eye Res. 2018; 64: 1-55. doi: 10.1016/j.preteyeres.2017.11.003.

Boned-Murillo A, Albertos-Arranz H, Diaz-Barreda MD, et al. Optical coherence tomography angiography in diabetic patients: a systematic review. Biomedicines. 2021; 10(1): 88. doi: 10.3390/biomedicines10010088.

Soares M, Neves C, Marques IP, et al. Comparison of diabetic retinopathy classification using fluorescein angiography and optical coherence tomography angiography. Br J Ophthalmol. 2017; 101 (1): 62-8. doi: 10.1136/bjophthalmol-2016-309424.

Xu D, Davila JP, Rahimi M, et al. Long-term progression of type 1 neovascularization in age-related macular degeneration using optical coherence tomography angiography. Am J Ophthalmol. 2018; 187:10-20. doi: 10.1016/j.ajo.2017.12.005.

Rabiolo A, Fantaguzzi F, Montesano G, et al. Comparison of retinal nerve fiber layer and ganglion cell-inner plexiform layer thickness values using spectral-domain and swept-source OCT. Transl Vis Sci Technol. 2022;11(6): 27. doi: 10.1167/tvst.11.6.27.

Yoneyama S, Fukui A, Sakurada Y, et al. Distinct characteristics of central serous chorioretinopathy according to gender. Sci Rep. 2022; 12(1):10565. doi:10.1038/s41598-022-14777-8

Chen CL, Bojikian KD, Wen JC, et al. Peripapillary retinal nerve fiber layer vascular microcirculation in eyes with glaucoma and single-hemifield visual field loss. JAMA Ophthalmol. 2017; 135(5): 461-8. doi: 10.1001/jamaophthalmol.2017.0261.

Koulisis N, Kim AY, Chu Z, et al. Quantitative microvascular analysis of retinal venous occlusions by spectral domain optical coherence tomography angiography. PLoS One. 2017; 12(4): e0176404. doi: 10.1371/journal.pone.0176404.

Oliverio GW, Ceravolo I, Bhatti A, et al. Foveal avascular zone analysis by optical coherence tomography angiography in patients with type 1 and 2 diabetes and without clinical signs of diabetic retinopathy. Int Ophthalmol. 2021; 41(2): 649-58. doi: 10.1007/s10792-020-01621-z.

Perrott-Reynolds R, Cann R, Cronbach N, et al. The diagnostic accuracy of OCT angiography in naive and treated neovascular age-related macular degeneration: a review. Eye (Lond). 2019; 33(2): 274-82. doi: 10.1038/s41433-018-0229-6.

Stattin M, Haas AM, Ahmed D, et al. Detection rate of diabetic macular microaneurysms comparing dye-based angiography and optical coherence tomography angiography. Sci Rep. 2020; 10(1): 16274. doi: 10.1038/s41598-020-73516-z.

Нероев В.В., Саакян С.В., Мякошина Е.Б., и др. Оптическая когерентная томография-ангиография в диагностике начальной меланомы и отграниченной гемангиомы хориоидеи. Вестник офтальмологии. 2018; 134(3): 4-18.

Neroev V.V., Saakyan S.V., Myakoshina E.V., et al. Role of optical coherence tomography angiography in diagnostics of early choroidal melanoma and circumscribed choroidal hemangioma. Vestnik oftal’mologii. 2018; 134(3): 4-18. (in Russ.).

Курышева Н.И. ОКТ-ангиография и ее роль в исследовании ретинальной микроциркуляции при глаукоме (часть 2). Российский офтальмологический журнал. 2018; 11 (3): 95-100.

Kurysheva N.I. OCT angiography and its role in the study of retinal microcirculation in glaucoma (part 2). Russian Ophthalmological Journal. 2018;11(3): 95-100. (in Russ.).

Нероев В.В., Охоцимская Т.Д., Фадеева В.А. Оценка микрососудистых изменений сетчатки при сахарном диабете методом ОКТ-ангиографии. Российский офтальмологический журнал. 2017; 10(2): 40-5.

Neroev V.V., Okhotsimskaya T.D., Fadeeva V.A. An account of retinal microvascular changes in diabetes acquired by OCT angiography. Russian Ophthalmological Journal. 2017; 10(2): 40-5. (in Russ.).

Richter GM, Madi I, Chu Z, et al. Structural and functional associations of macular microcirculation in the ganglion cell-inner plexiform layer in glaucoma using optical coherence tomography angiography. J Glaucoma. 2018; 27(3): 281-90. doi: 10.1097/IJG.0000000000000888.

Takusagawa HL, Liu L, Ma KN, et al. Projection-resolved optical coherence tomography angiography of macular retinal circulation in glaucoma. Ophthalmology. 2017; 124(11): 1589-99. doi: 10.1016/j.ophtha.2017.06.002.

Yarmohammadi A, Zangwill LM, Diniz-Filho A, et al. Optical coherence tomography angiography vessel density in healthy, glaucoma suspect, and glaucoma eyes. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2016; 57(9): 451-9. doi: 10.1167/iovs.15-18944.

Mursch-Edlmayr AS, Luft N, Podkowinski D, et al. Laser speckle flowgraphy derived characteristics of optic nerve head perfusion in normal tension glaucoma and healthy individuals: a Pilot study. Sci Rep. 2018; 8(1): 5343. doi: 10.1038/s41598-018-23149-0.

Okamoto M, Yamashita M, Ogata N. Effects of intravitreal injection of ranibizumab on choroidal structure and blood flow in eyes with diabetic macular edema. Graefes Arch Clin Exp Ophthalmol. 2018; 256(5): 885-92. doi: 10.1007/s00417-018-3939-3.

Sugimoto M, Nunome T, Sakamoto R, et al. Effect of intravitreal ranibizumab on the ocular circulation of the untreated fellow eye. Graefes Arch Clin Exp Ophthalmol. 2017; 255(8): 1543-50. doi: 10.1007/s00417-017-3692-z.

Calzetti G, Mora P, Favilla S, et al. Assessment of choroidal neovascularization perfusion: a pilot study with laser speckle flowgraphy. Transl Vis Sci Technol. 2020; 9 (5): 9. doi: 10.1167/tvst.9.5.9.

Gardiner SK, Cull G, Fortune B, et al. Increased optic nerve head capillary blood flow in early primary open-angle glaucoma. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2019; 60(8): 3110-8. doi: 10.1167/iovs.19-27389.

Mottet B, Aptel F, Geiser M.H, et al. Choroidal blood flow after the first intravitreal ranibizumab injection in neovascular age-related macular degeneration patients. Acta Ophthalmol. 2018; 96(7): e783-e8. doi: 10.1111/aos.13763.

Mursch-Edlmayr AS, Luft N, Podkowinski D, et al. Effects of three intravitreal injections of aflibercept on the ocular circulation in eyes with age-related maculopathy. Br J Ophthalmol. 2020; 104(1): 53-7. doi: 10.1136/bjophthalmol-2019-313919.

Takeshima S, Higashide T, Kimura M, et al. Effects of trabeculectomy on waveform changes of laser speckle flowgraphy in open angle glaucoma. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2019; 60(2): 677-84. doi: https://doi.org/10.1167/iovs.18-25694

Aizawa N, Kunikata H, Shiga Y, et al. Correlation between structure/function and optic disc microcirculation in myopic glaucoma, measured with laser speckle flowgraphy. BMC Ophthalmol. 2014; 14: 113. doi: 10.1186/1471-2415-14-113.

Wagstrom J, Malmqvist L, Hamann S. optic nerve head blood flow analysis in patients with optic disc drusen using laser speckle flowgraphy. Neuroophthalmology. 2021; 45(2): 92-8. doi: 10.1080/01658107.2020.1795689

Toto L, Evangelista F, Viggiano P, et al. Changes in ocular blood flow after ranibizumab intravitreal injection for diabetic macular edema measured using laser speckle flowgraphy. Biomed Res Int. 2020; 2020: 9496242. doi: 10.1155/2020/9496242.

The authors declare that there are no conflicts of interest present.