Preview

Российский офтальмологический журнал

Расширенный поиск

Шум нейронной активности зрительной системы как характерная особенность и мишень для лечения амблиопии

https://doi.org/10.21516/2072-0076-2026-19-3-129-136

Аннотация

Сегодня значительное внимание уделяется изучению клинической эффективности новых методов лечения амблиопии, таких как ТМС и tDCS, а также перцептивной и дихоптической зрительной тренировки в видеоиграх, в том числе с помощью виртуальной и дополненной реальности, целью которых является улучшение бинокулярного зрения и уменьшение межглазного подавления. Недавние достижения нейронаук позволяют по-новому взглянуть на механизмы терапевтического воздействия и определить направление новых исследований в этой области. В частности, исследования шума вызванной и спонтанной нейронной активности расширяют знания о функционировании зрительной системы при амблиопии. Фоновая нейронная активность в норме обладает сложными, самоподобными в масштабах времени колебаниями, спектр мощности которых может быть описан 1/f-функцией. 1/f-подобный спектр мощности указывает на нелинейную, фрактальную динамику нейронной активности. При амблиопии повышается вариабельность не только вызванной, но и фоновой нейронной активности, что может негативно влиять на пластичность мозга и статистические свойства колебаний. Динамика фонового шума определяет изменчивость вызванного ответа и может влиять на пластичность мозга. Предполагается, что более высокая эффективность применяемых сегодня новых методов лечения амблиопии, чем традиционных, связана с тем, что они обучают мозг лучше выделять сигнал из шума и тем самым усиливают надежность получаемой зрительной информации. С другой стороны, показано положительное влияние фрактальной фотостимуляции на вызванную биоэлектрическую активность сетчатки и зрительные характеристики пациентов с различными заболеваниями сетчатки, которые могут быть связаны с нормализацией статистических характеристик нейронного шума зрительной системы, как зависящего от стимула (вызванных зрительных ответов), так и фонового шума спонтанной активности нейронов в состоянии покоя. Можно предположить, что развитие новых фармакологических и немедикаментозных методов модуляции нейропластичности будет способствовать восстановлению структуры и функции нейронных сетей и зрительной реабилитации пациентов с амблиопией.

Об авторах

В. И. Котелин
ФГБУ «НМИЦ глазных болезней им. Гельмгольца» Минздрава России
Россия

Владислав Игоревич Котелин — канд. мед. наук, старший научный сотрудник отдела клинической физиологии зрения им. С.В. Кравкова.

Ул. Садовая-Черногрязская, д. 14/19, Москва, 105062



М. В. Зуева
ФГБУ «НМИЦ глазных болезней им. Гельмгольца» Минздрава России; ФГБУН «Государственный научный центр Российской Федерации – Институт медико-биологических проблем РАН»
Россия

Марина Владимировна Зуева — д-р биол. наук, профессор, главный научный сотрудник, начальник отдела клинической физиологии зрения им. С.В. Кравкова НМИЦ глазных болезней им. Гельмгольца, ведущий научный сотрудник ГНЦ РФ – Институт медико-биологических проблем РАН.

Ул. Садовая-Черногрязская, д. 14/19, Москва, 105062; Хорошевское шоссе, д. 76 а, Москва, 123007



Р. Р. Стальмахова
ФГБУ «НМИЦ глазных болезней им. Гельмгольца» Минздрава России
Россия

Регина Расуловна Стальмахова — канд. мед. наук, научный сотрудник отдела патологии рефракции, бинокулярного зрения и офтальмоэргономики.

Ул. Садовая-Черногрязская, д. 14/19, Москва, 105062



Н. Маглакелидзе
Клиника «Аверси»; Грузино-американский университет
Грузия

Наталья Маглакелидзе — канд. мед. наук, офтальмохирург Клиника «Аверси», доцент Грузино-американский университет.

Пр. Важа Пшавела, д. 27 б, Тбилиси, 0160; ул. Мераба Алексидзе, д. 10, Тбилиси, 0160



Список литературы

1. Wallace DK, Repka MX, Lee KA, et al. Amblyopia preferred practice pattern. Ophthalmology. 2018; 125: 105–42. https://doi.org/10.1016/j.ophtha.2017.10.00

2. Аветисов Э.С. Дисбинокулярная амблиопия и ее лечение. Москва: Медицина; 1968.

3. Хватова Н.В., Слышалова Н.Н., Вакурина А.Е Амблиопия: зрительные функции, патогенез и принципы лечения. В кн: Аветисов С.Э., Кащенко Т.П., Шамшинова А.М., ред. Зрительные функции и их коррекция у детей: Руководство для врачей. Москва: Медицина; 2005.

4. de Zárate BR, Tejedor J. Current concepts in the management of amblyopia. Clin Ophthalmol. 2007 Dec; 1(4): 403–14. PMID: 19668517.

5. Boniquet-Sanchez S, Sabater-Cruz N. Current management of amblyopia with new technologies for binocular treatment. Vision (Basel). 2021; 5 (2): 31. https://doi.org/10.3390/vision5020031

6. Lu ZL, Dosher BA. Current directions in visual perceptual learning. Nat Rev Psychol. 2022; 1 (11): 654–68. doi: 10.1038/s44159-022-00107-2

7. Tsaousis KT, Mousteris G, Diakonis V, Chaloulis S. Current developments in the management of amblyopia with the use of perceptual learning techniques. Medicina. 2024; 60 (1): 48. https://doi.org/10.3390/medicina60010048

8. Levi DM. Pathophysiology of binocular vision and amblyopia. Curr Opinion in Ophthalmol. 1994; 5 (5): 3–10. https://doi.org/10.1097/00055735-199410000-00002

9. Kiorpes L, Kiper DC, O’Keefe LP, Cavanaugh JR, Movshon JA. Neuronal correlates of amblyopia in the visual cortex of macaque monkeys with experimental strabismus and anisometropia. J Neurosci. 1998; 18: 6411–24. https://doi.org/10.1523/jneurosci.18-16-06411.1998

10. Kersten D, Hess RF, Plant GT. Assessing contrast sensitivity behind cloudy media. Clin. Vision Sci. 1988; 2: 143–58. doi: 10.29011/ORRT-138.100038

11. Kiorpes L, Tang C, Movshon JA. Factors limiting contrast sensitivity in experimentally amblyopic macaque monkeys. Vision Res. 1999; 39: 4152–60. https://doi.org/10.1016/S0042-6989(99)00130-3

12. Levi DM, Klein S.A. Noise provides some new signals about the spatial vision of amblyopes. Journal of Neuroscience, 2003; 23 (7): 2522–6. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.23-07-02522.2003

13. Levi DM. Rethinking amblyopia 2020. Vision Res. 2020; 176: 118–29. https://doi.org/10.1016/j.visres.2020.07.014

14. Acar K, Kiorpes L, Movshon JA, Smith MA. Altered functional interactions between neurons in primary visual cortex of macaque monkeys with experimental amblyopia. J Neurophysiol. 2019; 122 (6): 2243–58. https://doi.org/10.1152/jn.00232.2019

15. Wang Y, Zhang B, Tao X, et al. Noisy spiking in visual area V2 of amblyopic monkeys. J Neurosci. 2017; 37 (4): 922–35. https://doi.org/10.1523/jNEUROSCI.3178-16.2016

16. Mock T. Die Bestimmung visuell evozierter Potentiale bei Kindern. PhD Thesis, Universität Würzburg, 2001. http://nbn-resolving.de/urn:nbn:de:bvb:20-1180405

17. Kelly JP, Darvas F, Weiss AH. Waveform variance and latency jitter of the visual evoked potential in childhood. Documenta Ophthalmologica. 2014; 128 (1): 1–12. http://nbn-resolving.de/urn:nbn:de:bvb:20-1180405

18. Wong RO. Retinal waves and visual system development. Annu Re. Neurosci. 1999; 22: 29–47. https://doi.org/10.1146/annurev.neuro.22.1.29

19. Katz LC, Shatz CJ. Synaptic activity and the construction of cortical circuits. Science. 1996; 274 (5290): 1133–8. https://doi.org/10.1126/science.274.5290.1133

20. Feller MB. Spontaneous correlated activity in developing neural circuits. Neuron. 1999 Apr; 22 (4): 653–6. https://doi.org/10.1016/s0896-6273(00)80724-2

21. Uddin LQ. Bring the noise: Reconceptualizing spontaneous neural activity. Trends Cogn. Sci. 2020; 24 (9): 734–46. https://doi.org/10.1016/j.tics.2020.06.003

22. Matsumoto N, Barson D, Liang L, Crair MC. Hebbian instruction of axonal connectivity by endogenous correlated spontaneous activity. Science. 2024; 385 (6710). https://doi.org/10.1126/science.adh7814

23. May L, Dauphin A, Gjorgjieva J. Pre-training artificial neural networks with spontaneous retinal activity improves motion prediction in natural scenes. PLoS Comput Biol. 2025; 21 (3): e1012830. https://doi.org/10.1371/journal.pcbi.1012830

24. Ackman JB, Burbridge TJ, Crair MC. Retinal waves coordinate patterned activity throughout the developing visual system. Nature. 2012; 490 (7419): 219–25. https://doi.org/10.1038/nature11529

25. Toychiev AH, Yee CW, Sagdullaev BT. Correlated spontaneous activity persists in adult retina and is suppressed by inhibitory inputs. PLoS One. 2013 Oct 29; 8 (10): e77658. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0077658

26. O’Donnell C, Gonçalves JT, Portera-Cailliau C, Sejnowski TJ. Beyond excitation/inhibition imbalance in multidimensional models of neural circuit changes in brain disorders. eLife. 2017; 6: e26724. https://doi.org/10.7554/eLife.26724

27. Lopatina OL, Malinovskaya NA, Komleva YK, et al. Excitation/ inhibition imbalance and impaired neurogenesis in neurodevelopmental and neurodegenerative disorders. Rev Neurosci. 2019; 30 (8): 807–20. https://doi.org/10.1515/revneuro-2019-0014

28. Markicevic M, Fulcher BD, Lewis C, et al. Cortical excitation:inhibition imbalance causes abnormal brain network dynamics as observed in neurodevelopmental disorders. Cereb Cortex. 2020; 30 (9): 4922–37. https://doi.org/10.1093/cercor/bhaa084

29. Sylvester AL, Hensenne E, Ivanov D, et al. Neural excitation/inhibition imbalance and neurodevelopmental pathology in human copy number variant syndromes: a systematic review. J Neurodevelop Disord. 2025; 17: 31. https://doi.org/10.1186/s11689-025-09614-8

30. Baroncelli L, Braschi C, Spolidoro M, et al. Brain plasticity and disease: a matter of inhibition. Neural Plast. 2011; 2011: 286073. doi: 10.1155/2011/286073

31. Sale A, Berardi N, Maffei L. Environment and brain plasticity: towards an endogenous pharmacotherapy. Physiol Rev. 2014; 94 (1): 189–234. doi: 10.1152/physrev.00036.2012

32. Löwel S, Kalogeraki E, Dehmel S, Makowiecki K. Environmental conditions strongly affect brain plasticity. e-Neuroforum. 2017; 24 (1): A19–A29. https://doi.org/10.1515/nf-2017-A050

33. Chen L, Li X, Tjia M, Thapliyal S. Homeostatic plasticity and excitationinhibition balance: The good, the bad, and the ugly. Curr Opin Neurobiol. 2022 Aug; 75: 102553. doi: 10.1016/j.conb.2022.102553

34. Silverstein SM, Kourtev H. Retinal and cortical contributions to excessive V1 neuron firing rate variability in schizophrenia: A computational modeling analysis. J Systems Biol. 2018; 1: 12–32.

35. Tan AYY. Spatial diversity of spontaneous activity in the cortex. Front. Neural Circuits. 2015; 9. 24 September 2015. https://doi.org/10.3389/fncir.2015.00048

36. Vasilevskii NN. Statistical analysis of background activity of cortical neurons. Neurosci Behav. Physiol. 1968; 2: 705–12. https://doi.org/10.1007/BF01124158

37. Arieli A, Sterkin A, Grinvald A, Aertsen A. Dynamics of ongoing activity: explanation of the large variability in evoked cortical responses. Science. 1996; 273 (5283): 1868–71. https://doi.org/10.1126/science.273.5283.1868

38. Faisal AA, Selen LPJ, Wolpert DM. Noise in the nervous system. Nat Rev Neurosci. 2008; 9 (4): 292–303. https://doi.org/10.1038/nrn2258

39. Hartmann C, Lazar A, Nessler B, Triesch J. Where’s the noise? Key features of spontaneous activity and neural variability arise through learning in a deterministic network. PLoS Comput Biol. 2015; 11 (12): e1004640. https://doi.org/10.1371/journal.pcbi.1004640

40. Laughlin S, de Ruyter van Steveninck R, Anderson J. The metabolic cost of neural information. Nature Neuroscience. 1998; 1 (1): 36–41. https://doi.org/10.1038/236

41. Ringach DL. Spontaneous and driven cortical activity: implications for computation. Curr Opin Neurobiol. 2009; 19 (4): 439–44. https://doi.org/10.1016/j.conb.2009.07.005

42. Renart A, Machens CK. Variability in neural activity and behavior. Curr Opin Neurobiol. 2014; 25: 211–20. https://doi.org/10.1016/j.conb.2014.02.013

43. Passaglia CL, Troy JB. Impact of noise on retinal coding of visual signals. J Neurophysiol. 2004; 92 (2): 1023–33. https://doi.org/10.1152/jn.01089.2003

44. Destexhe A, Paré D. Impact of network activity on the integrative properties of neocortical pyramidal neurons in vivo. J Neurophysiol. 1999; 81 (4): 1531–47. https://doi.org/10.1152/jn.1999.81.4.1531

45. Grammaitoni L, Hänggi P, Jung P, Marchesoni F. Stochastic resonance. Reviews of Modern Physics. 1998; 70 (1): 223–78. https://doi.org/10.1103/RevModPhys.70.223

46. Hoch T, Wenning G, Obermayer K. The effect of correlations in the background activity on the information transmission properties of neural populations. Neurocomputing. 2005; 65–66: 365–70. https://doi.org/10.1016/j.neucom.2004.10.030

47. Zierenberg J, Wilting J, Priesemann V. Homeostatic plasticity and external input shape neural network dynamics. Physical Review. 2018; X8 (031018): 1–14. https://doi.org/10.1103/PhysRevX.8.031018

48. He BJ. Scale-free brain activity: past, present, and future. Trends Cogn Sci. 2014; 18 (9): 480–7. https://doi.org/10.1016/j.tics.2014.04.003

49. Зуева М.В., ред. Нелинейный глаз: Новые технологии зрительной реабилитации. Санкт-Петербург: Издательство BMM, 2024.

50. Kisley MA, Gerstein GL. Trial-to-trial variability and state-dependent modulation of auditory-evoked responses in cortex. J Neurosci. 1999; 19: 10451–60. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.19-23-10451.1999

51. Legenstein R, Pecevski D, Maass W. A learning theory for reward-modulated spike-timing-dependent plasticity with application to biofeedback. PLoS Comput. Biol. 2008; 4: e1000180. https://doi.org/10.1371/journal.pcbi.1000180

52. Сварник О.Е. Воспроизведение специфических последовательностей активности нейронов в мозге и его значение для когнитивных процессов. Экспериментальная психология. 2022; 15 (1): 33–55.. https://doi.org/10.17759/exppsy.2022150103

53. Лущекина Е.А., Стрелец В.Б. Сравнительный анализ расстройств аутистического спектра и шизофрении в детском возрасте. Физиология человека. 2020; 46 (1): 111–22. https://doi.org/10.31857/S0131164620010117

54. Werner AL, Tebartz van Elst L, Ebert D, et al. Normalization of increased retinal background noise after ADHD treatment: A neuronal correlate. Schizophr Res. 2020; 219: 77–83. https://doi.org/10.1016/j.schres.2019.04.013

55. Shin KS, Kim JS, Kim SN, et al. Intraindividual neurophysiological variability in ultra-high-risk for psychosis and schizophrenia patients: single-trial analysis. NPJ Schizophr. 2015; 1: 15031. https://doi.org/10.1038/npjschz.2015.31

56. Gallucci J, Pomarol-Clotet E, Voineskos AN, et al. Longer illness duration is associated with greater individual variability in functional brain activity in Schizophrenia, but not bipolar disorder. Neuroimage Clin. 2022; 36: 103269. https://doi.org/10.1016/j.nicl.2022.103269

57. Червяков А.В., Пойдашева А.Г., Коржова Ю.Е. и др. Ритмическая транскраниальная магнитная стимуляция в неврологии и психиатрии. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. 2015; 12: 7–18 doi: 10.17116/jnevro20151151127-18

58. Somaa FA, de Graaf TA, Sack AT. Transcranial magnetic stimulation in the treatment of neurological diseases. Front Neurol. 2022; 13: 793253. https://doi.org/10.3389/fneur.2022.793253

59. Householder N, Simonyan A, Park W, et al. Electromagnetic stimulation for amblyopia: A systematic review of emerging techniques and their efficacy. Vision Res. 2025; 234: 108639. https://doi.org/10.1016/j.visres.2025.108639

60. Spiegel DP, Li J, Hess RF, et al. Transcranial direct current stimulation enhances recovery of stereopsis in adults with amblyopia. Neurotherapeutics. 2013; 10 (4): 831–9. https://doi.org/10.1007/s13311-013-0200-y

61. Chen R, Classen J, Gerloff C, et al. Depression of motor cortex excitability by low-frequency transcranial magnetic stimulation. Neurology. 1997; 48 (5): 1398–403. https://doi.org/10.1212/wnl.48.5.1398

62. Chen R. Studies of human motor physiology with transcranial magnetic stimulation. Muscle Nerve Suppl. 2000; 9: S26–32. https://doi.org/10.1002/1097-4598(2000)999:9<::aid-mus6>3.0.co;2-i

63. Lefaucheur JP. Transcranial magnetic stimulation. Handb Clin Neurol. 2019; 160: 559–80. https://doi.org/10.1016/B978-0-444-64032-1.00037-0

64. Tuna AR, Pinto N, Brardo FM, et al. Transcranial magnetic stimulation in adults with amblyopia. J Neuroophthalmol. 2020; 40 (2): 185–92. https://doi.org/10.1097/WNO.0000000000000828

65. Donkor R, Silva AE, Teske C, et al. Repetitive visual cortex transcranial random noise stimulation in adults with amblyopia. Sci Rep. 2021; 11 (1): 3029. https://doi.org/10.1038/s41598-020-80843-8

66. Gao J, Wang H, Liu Y, et al. Glutamate and GABA imbalance promotes neuronal apoptosis in hippocampus after stress. Me. Sci. Monit. 2014; 20: 499–512. https://doi.org/10.12659/MSM.890589

67. Sears SM, Hewett SJ. Influence of glutamate and GABA transport on brain excitatory/inhibitory balance. Exp Biol Med. (Maywood). 2021; 246 (9): 1069–83. https://doi.org/10.1177/1535370221989263

68. Chapman CA, Nuwer JL, Jacob TC. The Yin and Yang of GABAergic and glutamatergic synaptic plasticity: opposites in balance by crosstalking mechanisms. Front Synaptic Neurosci. 2022; 14: 911020. https://doi.org/10.3389/fnsyn.2022.911020

69. Caporale N. Dan Y. Spike timing-dependent plasticity: a Hebbian learning rule. Annu Rev Neurosci. 2008; 31: 25–46. https://doi.org/10.1146/annurev.neuro.31.060407.125639

70. Li J, Thompson B, Deng D, et al. Dichoptic training enables the adult amblyopic brain to learn. Curr. Biol. 2013; 23, R308–R309. https://doi.org/10.1016/j.cub.2013.01.059

71. Holmes JM, Manh VM, Lazar EL, et al. Effect of a binocular iPad game vs part-time patching in children aged 5 to 12 years with amblyopia: a randomized clinical trial. JAMA Ophthalmol. 2016; 134: 1391–400. https://doi.org/10.1001/jamaophthalmol.2016.4262

72. Herbison N, MacKeith D, Vivian A, et al. Randomised controlled trial of video clips and interactive games to improve vision in children with amblyopia using the I-BiT system. Br J Ophthalmol. 2016; 100: 1511–6. https://doi.org/10.1136/bjophthalmol-2015-307798

73. Molina-Martín A, Leal-Vega L, de Fez D, et al. Amblyopia treatment through immersive virtual reality: a preliminary experience in anisometropic children. Vision (Basel). 2023; 7 (2): 42. https://doi.org/10.3390/vision7020042

74. Jiménez-Rodríguez C, Yélamos-Capel L, Salvestrini P, et al. Rehabilitation of visual functions in adult amblyopic patients with a virtual reality videogame: a case series. Virtual Reality. 2023; 27: 385–96. https://doi.org/10.1007/s10055-021-00605-3

75. Khaleghi A, Aghaei Z, Hosseinni F. Toward using effective elements in adults’ amblyopia treatment in a virtual reality-based gamified binocular application. Entertainment Computing. 2022; 43: 100504. https://doi.org/10.1016/j.entcom.2022.100504

76. Sengpiel F. Amblyopia: Out of the dark, into the light. Curr Biol. 2013; 23: R195–R196. https://doi.org/10.1016/j.cub.2013.01.034

77. Sale A, Maya Vetencourt JF, Medini P, et al. Environmental enrichment inadulthood promotes amblyopia recovery through a reduction of intracortical inhibition. Nat Neurosci. 2007 Jun; 10 (6): 679–81. doi: 10.1038/nn1899

78. He HY, Ray B, Dennis K, Quinlan EM. Experience-dependent recovery of vision following chronic deprivation amblyopia. Na. Neurosci. 2007; 10 (9): 1134–6. https://doi.org/10.1038/nn1965

79. Zueva MV, Maghlakelidze N. The prospects of applying of technologies of nonlinear stimulation therapy to treat amblyopia. Glob J Intellect Dev Disabil. 2017; 1 (2): 555556. https://doi.org/10.19080/GJIDD.2017.01.555556

80. Birch EE, Duffy KR. Leveraging neural plasticity for the treatment of amblyopia. Surv Ophthalmol. 2024; 69 (5): 818–32. https://doi.org/10.1016/j.survophthal.2024.04.006


Рецензия

Для цитирования:


Котелин В.И., Зуева М.В., Стальмахова Р.Р., Маглакелидзе Н. Шум нейронной активности зрительной системы как характерная особенность и мишень для лечения амблиопии. Российский офтальмологический журнал. 2026;19(3):129-136. https://doi.org/10.21516/2072-0076-2026-19-3-129-136

For citation:


Kotelin V.I., Zueva M.V., Stalmakhova R.R., Maghlakelidze N. Neural noise as a characteristic feature and target for amblyopia treatment. Russian Ophthalmological Journal. 2026;19(3):129-136. (In Russ.) https://doi.org/10.21516/2072-0076-2026-19-3-129-136

Просмотров: 52

JATS XML


Creative Commons License
Контент доступен под лицензией Creative Commons Attribution 4.0 License.


ISSN 2072-0076 (Print)
ISSN 2587-5760 (Online)