Влияние новой коронавирусной инфекции COVID-19 на микроциркуляцию глаза

Борьба с пандемией коронавируса, а также изучение механизма развития симптомокомплекса, появляющегося после перенесенного COVID-19 (постковидный синдром), являются актуальной задачей современной медицины. По мере увеличения числа заболевших отмечается закономерный рост пациентов, страдающих постковидным синдромом. По последним оценкам, от 10 до 20 % пациентов с SARS-CoV-2, перенесших острую симптоматическую фазу, испытывают последствия заболевания в течение 12 нед после постановки диагноза. COVID-19 оказывает разнообразное долгосрочное воздействие практически на все системы организма, в том числе на орган зрения. Глазная поверхность может служить воротами для проникновения вируса в организм человека, в связи с чем у пациентов наблюдаются неспецифические изменения конъюнктивы, роговицы, сетчатки и сосудов глаза. Таким образом, вопросы диагностики и лечения не только самой инфекции COVID-19, но осложнений и состояний, возникших и продолжающихся после перенесенного заболевания, представляют значительный научно-практический интерес. Известно, что SARS-CoV-2 негативно влияет на состояние сосудистой стенки и способствует развитию гиперкоагуляционных состояний, что повышает риск тромбообразования и возможных осложнений со стороны сердечно-сосудистой системы. Данный обзор посвящен изучению кровотока в сосудах глаза у пациентов, перенесших COVID-19.

1. Wang C, Horby PW, Hayden FG, et al. A novel coronavirus outbreak of global health concern. Lancet. 2020; 395 (10223): 470–3. doi: 10.1016/S0140-6736(20)30185-9

2. WHO Coronavirus (COVID-19) Dashboard. Available at: https://covid19.who.int/ (accessed: 30.10.2021).

3. Буланов А.Ю., Ройтман Е.В. Новая коронавирусная инфекция, система гемостаза и проблемы дозирования гепаринов: это важно сказать сейчас. Тромбоз, гемостаз и реология. 2020; 2: 11–8. doi: 10.2555/THR.2020.2.0913

4. Guo YR, Cao QD, Hong ZS, et al. The origin, transmission and clinical therapies on coronavirus disease 2019 (COVID-19) outbreak — an update on the status. Mil. Med. Res. 2020; 7(1): 1. doi: 10.1186/s40779-020-00240-0

5. Ge XY, Li JL, Yang XL, et al. Isolation and characterization of a Bat SARS-like Coronavirus that uses the ACE2 receptor. Version 2. Naturе. 2013; 503 (7477): 535–8. doi: 10.1038/nature12711

6. Lee PI, Hsueh PR. Emerging threats from zoonotic coronaviruses-from SARS and MERS to 2019-nCoV. J. Microbiol. Immunol. Infect. 2020; 53 (3): 365–7. doi: 10.1016/j.jmii.2020.02.001

7. Корелина В.Е., Газизова И.Р., Куроедов А.В. и др. Причины прогрессирования глаукомы во время пандемии COVID-19. Клиническая офтальмология. 2021; 21 (3): 147–52. doi: 10.32364/2311-7729-2021-21-3-147-152

8. Нероев В.В., Кричевская Г.И., Балацкая Н.В. COVID-19 и проблемы офтальмологии. Российский офтальмологический журнал. 2020; 13 (4): 99–104. doi: 10.21516/2072-0076-2020-13-4-99-104

9. Нероев В.В., Киселева Т.Н., Елисеева Е.К. Офтальмологические аспекты коронавирусной инфекции. Российский офтальмологический журнал. 2021; 14 (1): 7–14. doi: 10.21516/2072-0076-2021-14-1-7-14

10. Курышева Н.И. COVID-19 и поражения органа зрения. Москва: Ларго; 2021.

11. Tu H, Tu S, Gao S, et al. Current epidemiological and clinical features of COVID-19; a global perspective from China. J Infect. 2020; 81 (1): 1–9. doi: 10.1016/j.jinf.2020.04.011

12. Hamming I, Timens W, Bulthuis ML, et al. Tissue distribution of ACE2 protein, the functional receptor for SARS coronavirus. A first step in understanding SARS pathogenesis. J Pathol. 2004; 203 (2): 631–7. doi: 10.1002/path.1570

13. Senanayake P, Drazba J, Shadrach K, et al. Angiotensin II and its receptor subtypes in the human retina. Invest Ophthalmol Vis Sci. 2007; 48 (7): 3301–11. doi: 10.1167/iovs.06-1024

14. Sen M, Honavar SG, Sharma N, et al. COVID-19 and Eye: A review of ophthalmic manifestations of COVID-19. Indian J Ophthalmol. 2021; 69 (3): 488–509. doi: 10.4103/ijo.IJO_297_21

15. Профилактика, диагностика и лечение новой коронавирусной инфекции (COVID-19). Временные методические рекомендации. Версия 7; 03.06.2020.

16. Sarzi-Puttini P, Giorgi V, Sirotti S, et al. COVID-19, cytokines and immunosuppression: what can we learn from severe acute respiratory syndrome. Clin Exp Rheumatol. 2020; 38 (2): 337–42. doi: 10.55563/clinexprheumatol/xcdary

17. Xu Z, Shi L, Wang Y, et al. Pathological findings of COVID-19 associated with acute respiratory distress syndrome. Lancet Respir Med. 2020; 8 (4): 420–2. doi: 10.1016/S2213-2600(20)30076-X

18. Wu Y, Wu X, Chen Z, et al. Nervous system involvement after infection with COVID-19 and other viruses. Brain Behav Immun. 2020; 87: 1822. doi: 10.1016/j.bbi.2020.03.031

19. Rodriguez-Morales AJ, Cardona-Ospina JA, Gutuerrez-Ocampo E, et al. Clinical, laboratory and imaging features of COVID-19: a systemic review and meta-analysis. Travel Med Infect Dis. 2020: 101623. doi: 10.1016/jrtmaid.2020.101623

20. Siordia JA. Epidemiology and clinical features of COVID-19: A review of current literature. J Clin Virol. 2020; 127: 104357. doi: 10.1016/j.jcv.2020.104357

21. Kayaaslan B, Eser F, Kalem AK, et al. Post-COVID syndrome: A single-center questionnaire study on 1007 participants recovered from COVID-19. J Med Virol. 2021; 93 (12): 6566–74.

22. SEMG Encuesta COVID-19 Persistente. Presentación de Resultados. 11 de Noviembre de 2020. (accessed on 30 December 2020); Available at: https: //www.semg.es/images/2020/Noticias/20201111_Resultados_Encuesta_COVID_Persistente.pdf

23. Davis HE, Assaf GS, McCorkell L, et al. Characterizing long COVID in an international cohort: 7 months of symptoms and their impact. EClinicalMedicine. 2021; 38: 101019. doi: 10.1101/2020.12.24.20248802

24. Jimeno-Almazán A, Pallarés JG, Buendía-Romero Á, et al. Post-COVID-19 syndrome and the potential benefits of exercise. Int J Environ Res Public Health. 2021; 18 (10): 5329. doi: 10.3390/ijerph18105329

25. Sivan M, Taylor S. NICE guideline on long COVID. BMJ. 2020; 371: m4938. doi: org/10.1136/bmj.m4938

26. Carfì A, Bernabei R, Landi F, et al. Persistent symptoms in patients after acute COVID-19. JAMA. 2020; 324 (6): 603–5. doi:org/10.1001/jama.2020.12603

27. Kamal M, Abo Omirah M, Hussein A, et al. Assessment and characterisation of post-COVID-19 manifestations. Int J Clin Pract. 2020; 75: e13746. doi:org/10.1111/ijcp.13746

28. Беляков Н.А., Трофимова Т.Н., Рассохин В.В. и др. Постковидный синдром — полиморфизм нарушений при новой коронавирусной инфекции. ВИЧ-инфекция и иммуносупрессии. 2021; 13 (4): 7–20. doi:org/10.22328/2077-9828-2021-13-4-7-20

29. World Health Organization. A clinical case definition of post COVID-19 condition by a Delphi consensus, 6 October 2021. Available at: https: //www.who.int/publications/i/item/WHO-2019-nCoV-Post_COVID-19_condition Clinical_case_definition-2021.1

30. NICE guideline [NG188]. COVID-19 rapid guideline: managing the long-term effects of COVID-19 [cited 2020 Dec 18]. Available at: https://www.nice.org.uk/guidance/ng188

31. UK Office for National Statistics. Prevalence of Ongoing Symptoms Following Coronavirus (COVID-19) Infection in the UK. 2021. ONS; London, UK: 2021. Available at: https://www.ons.gov.uk/peoplepopulationandcommunity/healthandsocialcare/conditionsanddiseases/bulletins/prevalenceofongoingsymptomsfollowingcoronaviruscovid19infectionintheuk/7july2022.

32. Fernández-de-Las-Peñas C, Palacios-Ceña D, Gómez-Mayordomo V, et al. Defining post-COVID symptoms (post-acute COVID, long COVID, persistent post-COVID): an integrative classification. Int J Environ Res Public Health. 2021; 18 (5): 2621. doi: 10.3390/ijerph18052621

33. Greenhalgh T, Knight M, A'Court C, et al. Management of post-acute COVID-19 in primary care. BMJ. 2020; 370: m3026. doi: 10.1136/bmj.m3026

34. Datta SD, Talwar A, Lee JT. A proposed framework and timeline of the spectrum of disease due to SARS-CoV-2 infection: illness beyond acute infection and public health implications. JAMA. 2020; 324 (22): 2251–2. doi: 10.1001/jama.2020.22717

35. Coroneo MT. The eye as the discrete but defensible portal of coronavirus infection. Ocul Surf. 2020; S1542-0124(20)30089-6. doi: 10.1016/j.jtos.2020.05.011

36. Loon SC, Teoh SC, Oon LL, et al. The severe acute respiratory syndrome coronavirus in tears. BJO. 2004; 88 (7): 861–3. doi:10.1136/bjo.2003.035931

37. Van der Hoek L, Pyrc K, Jebbink MF, et al. Identification of a new human coronavirus. Nat Med. 2004; 10: 368–73.

38. Chin MS, Hooper LC, Hooks JJ, et al. Identification of α-fodrin as an autoantigen in experimental coronavirus retinopathy (ECOR). J Neuroimmunol. 2014; 272: 42–50.

39. Shindler KS, Kenyon LC, Dutt M, et al. Experimental optic neuritis induced by a demyelinating strain of mouse hepatitis virus. J Virol. 2008; 82 (17): 8882–6.

40. Detrick B, Lee MT, Chin MS, et al. Experimental coronavirus retinopathy (ECOR): retinal degeneration susceptible mice have an augmented interferon and chemokine (CXCL9, CXCL10) response early after virus infection. J Neuroimmunol. 2008; 193: 28–37.

41. Vinores SA, Wang Y, Vinores MA, et al. Blood-retinal barrier breakdown in experimental coronavirus retinopathy: association with viral antigen, inflammation, and VEGF in sensitive and resistant strains. J Neuroimmunol. 2001; 119: 175–82.

42. Hooks JJ, Percopo C, Wang Y, et al. Retina and retinal pigment epithelial cell autoantibodies are produced during murine coronavirus retinopathy. J Immunol. 1993; 151: 3381–9.

43. Aydemir E, Aydemir GA, Atesoglu HI, et al. The impact of coronavirus disease 2019 (COVID-19) on retinal microcirculation in human subjects. Klin Monbl Augenheilkd. 2021; 238 (12): 1305–11. doi: 10.1055/a-1579-0805

44. Li YP, Ma Y, Wang N, et al. Eyes on coronavirus. Stem Cell Res. 2021; 51: 102200. doi: 10.1016/j.scr.2021.102200

45. Becker RC. COVID-19 update: COVID-19-associated coagulopathy. J Thromb Thrombolysis. 2020; 50 (1): 54–67. doi: 10.1007/s11239-020-02134-3

46. Artifoni M, Danic G, Gautier G, et al. Systematic assessment of venous thromboembolism in COVID-19 patients receiving thromboprophylaxis: incidence and role of D-dimer as predictive factors. J Thrombosis Thrombolysis. 2020; (50): 211–6. doi: 10.1007/s11239-020-02146-z

47. Tufek M, Capraz M, Kaya AT, et al. Retrobulbar ocular blood flow and choroidal vascular changes in patients recovering from COVID-19 infection. Photodiagnosis Photodyn Ther. 2022; 39: 102976. doi: 10.1016/j.pdpdt.2022.102976

48. Курышева Н.И., Евдокимова О.А., Никитина А.Д. Поражение органа зрения при COVID-19. Часть 2: осложнения со стороны заднего отрезка глаза, нейроофтальмологические проявления, вакцинация и факторы риска. Российский офтальмологический журнал. 2023; 16 (1): 157–67. https://doi.org/10.21516/2072-0076-2023-16-1-157-167

49. Marinho PM, Marcos AA, Romano AC, et al. Retinal findings in patients with COVID-19. Lancet. 2020; 395 (10237): 1610.

50. Invernizzi A, Torre A, Parrulli S, et al. Retinal findings in patients with COVID-19: Results from the SERPICO-19 study. EClinical Medicine. 2020; (20): 100550. doi: 10.1016/j.eclinm.2020.100550

51. Montesel A, Bucolo C, Mouvet V, et al. Case Report: central retinal artery occlusion in a COVID-19 patient. Front Pharmacol. 2020; 11: 588384. doi: 10.3389/fphar.2020.588384

52. Turedi N, Onal Gunay B. Paracentral acute middle maculopathy in the setting of central retinal artery occlusion following COVID-19 diagnosis. Eur J Ophthalmol. 2022; 32 (3): NP62-NP66. doi: 10.1177/1120672121995347

53. Юсеф Ю.Н., Анджелова Д.В., Казарян Э.Э., и др. Офтальмогемодинамические нарушения после перенесенной коронавирусной инфекции, вызванной вирусом SARS-CoV-2. Вестник офтальмологии. 2022; 138 (3): 41–5. doi: org/10.17116/oftalma202213803141

54. Cennamo G, Reibaldi M, Montorio D, et al. Optical coherence tomography angiography features in post-COVID-19 pneumonia patients: A Pilot Study. Am J Ophthalmol. 2021; (227): 182–90. doi: 10.1016/j.ajo.2021.03.015

55. González-Zamora J, Bilbao-Malavé V, Gándara E, et al. Retinal microvascular impairment in COVID-19 bilateral pneumonia assessed by optical coherence tomography angiography. Biomedicines. 2021; 9 (3): 247. doi: 10.3390/biomedicines9030247

56. Тургель В.А., Тульцева С.Н. Исследование микрососудистого русла сетчатки и зрительного нерва методом оптической когерентной томографии — ангиографии у пациентов, перенесших COVID-19. Регионарное кровообращение и микроциркуляция. 2021; 20 (4): 21–32. doi: 10.24884/1682-6655-2021-20-4-21-32

57. Savastano A, Crincoli E, Savastano MC, et al. Peripapillary retinal vascular involvement in early postCOVID-19 patients. J Clin Med. 2020; 9: 2895. doi:10.3390/jcm9092895

58. Oren B, Aksoy Aydemır G, Aydemır E, et al. Quantitative assessment of retinal changes inCOVID-19 patients. Clin Exp Optom. 2021 Aug; 104 (6): 717–22. doi: 10.1080/08164622.2021.1916389

59. Abrishami M, Emamverdian Z, Shoeibi N, et al. Optical coherence tomography angiography analysis of the retina in patients recovered from COVID-19: a case-control study. Can J Ophthalmol. 2021; 56 (1): 24–30. doi: 10.1016/j.jcjo.2020.11.006

60. Zapata MÁ, Banderas García S, Sánchez-Moltalvá A, et al. Retinal microvascular abnormalities in patients after COVID-19 depending on disease severity. BJO. 2020. doi: 10.1136/bjophthalmol-2020-317953